Nature |针锋相对，止戈为武：我室何光存教授课题组揭示植物抗虫分子新机制

我室何光存教授课题组在国际顶级期刊Nature《自然》发表长文，揭示水稻抗褐飞虱分子机制。论文题为“A tripartite rheostat controls self-regulated host plant resistance to insects”（《三蛋白互作自我调节寄主植物抗虫性》）。该研究首次鉴定了一个被植物抗虫蛋白识别的昆虫效应子BISP，并揭示了BISP-BPH14-OsNBR1互作精细调控水稻抗虫反应的分子机制，对于培育高产、抗虫水稻品种具有重要意义。

经过数百万年的进化，植食性昆虫可通过不同的取食策略高效摄取寄主植物养分。据统计，每年因植物害虫取食导致全球农业生产损失高达18%。固着生长的植物无法逃避害虫的取食攻击，因此进化出了多种防御策略来对抗害虫。培育抗虫品种是最经济、有效、环境友好的防治害虫的手段，然而，植物抗虫的分子机理却一直不明。

褐飞虱是水稻生产中发生面积最大、造成损失最重的害虫。何光存课题组筛选获得了褐飞虱唾液蛋白BISP（BPH14-Interacting Salivary Protein），历经十多年的深入研究揭开了害虫取食与植物反取食的分子机制。该研究发现，BISP在褐飞虱唾液腺中高表达，褐飞虱取食时随唾液分泌进入水稻细胞。在感褐飞虱水稻中，BISP能作为一种武器靶向水稻细胞质激酶OsRLCK185，并干扰其激酶活性，从而抑制水稻的基础防御反应，使之变得更为脆弱、更易于褐飞虱取食（图1）。

何光存课题组前期克隆了抗褐飞虱基因Bph14。该基因编码的NLR受体BPH14，赋予水稻对褐飞虱的高抗性。在含有Bph14基因的抗虫水稻（Bph14水稻）中，BISP进入细胞后立即与BPH14发生特异性结合而被识别，激发强烈的抗虫反应，使褐飞虱取食下降、生长受阻、死亡率上升，从而阻止了褐飞虱的侵害。

研究人员发现，在Bph14水稻中异位表达BISP（Bph14-Bisp水稻），超量表达的BISP持续激活BPH14介导的抗性反应，从而产生了更强的抗虫性。然而，与Bph14水稻相比，Bph14-Bisp水稻的生长发育受到严重影响，如植株变矮、抽穗期提前和产量下降等，说明强抗性的持续激活不利于植物生长发育，抗性水平需要精细调控才能维持植物正常生长和抗性的平衡。随后，课题组发现在水稻细胞中同时表达BPH14和BISP时，激活了细胞自噬并降解BISP。进一步研究发现BPH14能促进BISP与选择性自噬受体OsNBR1互作，而OsNBR1则与ATG8结合介导了BISP的自噬降解。进一步研究发现，BISP的降解可以将BISP蛋白量和植物抗性控制在一定的水平（图1）。

图1 BISP调控水稻免疫反应工作模式图。

BPH14-BISP-NBR1三者互作系统能有效地控制水稻细胞中的BISP及抗性水平，保持抗虫性与生长发育之间的平衡。害虫取食时，抗虫水稻产生的抗性作用使害虫停止取食后，该系统能快速清除水稻细胞内存留的BISP，终止抗性反应，使细胞尽快恢复生长。Bph14水稻细胞内的BISP水平在6h内显著降低，36h被完全降解，抗虫反应随之减弱直至终止。而在OsNBR1敲除植株（Bph14-Osnbr1）中，BISP蛋白留存量及抗性反应则长时间维持在一个高水平。

综上，本研究表明，BPH14在识别BISP激发抗虫反应、三蛋白互作调控自噬清除BISP的过程中具有至关重要的作用，为培育高产抗虫品种奠定了基础。Bph14是目前育种应用最广的抗褐飞虱基因，多个带有Bph14的抗虫品种通过审定在生产中发挥作用。

何光存教授团队合影

（第二排中间为何光存教授，第一排右二、三分别是郭建平和关伟。）

该项研究得到了多项基金的资助。我室博士后郭建平、博士生王卉颖和关伟为共同第一作者，何光存为通讯作者。华中农业大学张启发院士、武汉大学朱玉贤院士、美国加州大学河边分校Walling教授及课题组成员参加了该项研究。

视频解读

原文链接： https://www.nature.com/articles/s41586-023-06197-z